Sommer 1979. Die Teenager Joe (Joel Courtney), Preston (Zach Mills), Cary (Ryan Lee) Charles (Riley Griffiths), Peg (Britt Flatmo) und Alice (Elle Fanning) drehen in einer Kleinstadt in Ohio mit ihrer Super-8-Kamera einen Zombie-Krimi, als sie zufällig Zeugen eines Zugunglücks werden. Ein durchfahrender Eisebahnzug entgleist, nachdem er mit einem auf den Schienen stehenden Pick-up zusammengestossen ist.
Der Fahrer des Gefährts überlebt und entpuppt sich als Doktor Woodward (Glynn Turman), Biologielehrer der örtlichen Mittelschule. Er beschwört die Jugendlichen, niemandem etwas von ihrer Anwesenheit während des Unglücks zu erzählen. Am nächsten Tag fliehen plötzlich alle Hunde aus der Stadt, und Elektrobauteile aus Motoren sowie anderen Geräten machen sich selbstständig. Schliesslich verschwinden sogar Menschen, unter ihnen auch Alice.
Schockierende Entdeckung
Joes Vater (Kyle Chandler), Hilfssheriff der Stadt, versucht die Ordnung aufrechtzuerhalten. Ein angeblicher Flächenbrand führt schliesslich dazu, dass die Stadt vom Militär evakuiert wird. Doch inzwischen entdeckten die Teenager auf dem zwischenzeitlich entwickelten Super-8-Film, dass nach dem Zugunglück eine riesenhafte Kreatur aus dem Zug kletterte. Auf der Suche nach der verschwundenen Alice kehren die Jungen zurück in die menschenleere Stadt. Dort erhoffen sie sich von Biologielehrer Woodward Aufklärung über den Zusammenhang zwischen dem Zugunglück, der Air Force und dem unheimlichen Wesen, das den havarierten Zug verlassen hat.