1963 fängt eine US-Satellitenanlage das Signal eines flüchtigen Raumschiffes auf – eines Irrläufers des Krieges zwischen aufrührerischen Autobots und tyrannischen Decepticons auf dem Planeten Cybertron – das eben auf dem Mond eine Bruchladung hingelegt hat.
Die 1969 erfolgte Mondlandung diente den Menschen dann in Wirklichkeit nur dazu, das Wrack zu untersuchen. 40 Jahre später kämpfen Autobots und Menschen auf der Erde weiterhin gegen die übermächtigen Decepticons. Als aus den Ruinen von Tschernobyl die Aktivität einer unbekannten Lebensform gemeldet wird, treffen die herbeigeeilten Autobots und Captain Lennox (Josh Duhamel) auf den Decepticon Shockwave, der jahrelang unter dem Reaktor eingesperrt war.
Optimus Prime ist wütend
Optimus Prime, Leader der Autobots, macht in der Reaktorruine eine weitere unerfreuliche Entdeckung: Er findet den Energiekern des cybertronischen Raumschiffes, der vom auf dem Mond gecrashten Schiff stammt. Ihm wird klar, dass die Menschen den Fund verschwiegen haben, und er reagiert dementsprechend wütend.
Nur mit grösster Mühe kann CIA-Chefin Mearing (Frances McDormand) Optimus beruhigen. Die Autobots fliegen daraufhin zum Mond und bergen aus dem Wrack den lange verschollenen Sentinel Prime, den ehemaligen Anführer der Autobots. Dieser hatte einst eine Waffe konstruiert, mit der er den Krieg hätte beenden können. Optimus erweckt Sentinel wieder zum Leben und hofft, damit endlich seinen Gefährten auf Cybertron helfen zu können.
Jobsuche wird von den Decepticons verunmöglicht
Derweil sucht auf der Erde Sam (Shia LaBeouf ), der zuvor zusammen mit den Autobots die Welt vor ihrer sicheren Vernichtung bewahrt hatte, nach einem Job. Nicht nur seine Eltern wollen den Sprössling endlich versorgt wissen, auch seine neue Freundin, die blonde Carly (Rosie Huntington-Whiteley) will endlich Taten sehen. Im Gegensatz zum Freund arbeitet sie erfolgreich für den Motormogul Dylan Gould (Patrick Dempsey).
Dieser bietet Sam einen Job an, den der eifersüchtig gewordene Sam allerdings ablehnt. Stattdessen kommt er in der Firma des extrovertierten Bruce (John Malkovich) unter. Allerdings rücken ihm bereits während der Probezeit die Decepticons auf die Pelle, und Sam bleibt nichts anderes übrig, als sich wieder an seine Freunde, die Autobots, zu wenden. Allerdings ahnt er nicht, dass Megatron nur auf diesen Schritt gewartet hat.
